Строительство храма датируется 1671-1687 годами. Но история его началась гораздо раньше. На месте, где сейчас располагается памятник архитектуры, стоял женский монастырь. Во времена Великой смуты он был разорён польскими шляхтичами. Взамен утраченной святыни местные жители построили новую Воскресенскую церковь. Она была всем хороша, но через некоторое время показалась старожилам слишком скромной.

И вот толчковцы решили, что в их слободе будет возведён самый величественный храм в городе. Сохранившиеся документы рассказывают о том, как проходил сбор пожертвований. На храм собирали всем миром: кто-то давал медную копейку, а кто-то жертвовал целую лавку или деньги за проданный дом. Для строительства церкви специально создали два кирпичных завода. На них производили не только кирпичи, но и узорные изразцы. Дело в том, что наружные стены выкладывались по-особенному. Между кирпичами размещались изразцовые вставки. В результате внешняя поверхность собора приобретала затейливо-узорчатый вид. Примечательно, что каждый изразец был единственным в своём роде. В кладке до сих пор не найдено двух одинаковых образцов!

Сначала было построено основное здание. Оно получилось грандиозным. Высота — 44 метра. Сверху его венчали пять огромных куполов, которые символизировали Иисуса Христа и четырёх евангелистов. К основному зданию создатели примкнули два придела. Но сделали это необычно. Как правило, приделы располагались с боков и были значительно меньше основного здания. Оба придела церкви Ионна Предтечи по высоте соответствовали главному собору. А завершал их не привычный одиночный купол, а целое пятиглавие. В результате архитектурный комплекс стал представлять собой полноценный пятнадцатиглавый собор. А спустя три года после завершения основного строительства рядом с церковью возвели колокольню. Её высота составляла 45 метров.

В начале 20 века произошло ещё одно знаковое событие, изменившее облик здания. После визита министра внутренних дел Сергея Юрьевича Витте здесь начались реставрационные работы. Был полностью переделан фундамент, а купола позолочены. Золотом их поливал один из местных крестьян. После этого, по свидетельствам очевидцев, на собор и вовсе нельзя было взглянуть, не зажмурившись. Он производил впечатление сказочного небесного дворца. Это великолепное покрытие до наших дней не дошло.

Осенью 2014 года Ярославский музей-заповедник и Ярославская Епархия подписали договор, по которому в храме Иоанна Предтечи будут проходить службы — в летнее время и по праздникам.